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domingo, 7 de octubre de 2012

Pulgones de la adelfa, las vaquitas lecheras de las hormigas

Dominio: Eucaryota, Reino: Animalia, Subreino: Eumetazoa, Ramo: Bilateria, Phyllum: Artropoda, Subphyllum: Hexapoda, Clase: Insecta, Subclase: Pterygota, Orden: Hemiptera, Suborden: Sternorrhyncha, Superfamilia: Aphidoidea, Familia: Aphididae Latreille, 1802. Subfamilia: Aphidinae Latreille, 1802, Tribu: Aphidini Latreille, 1802, Subtribu: Aphidina Latreille, 1802, Género: Aphis Linnaeus, 1758, Especie: Aphis nerii Boyer de Fonscolombe, 1841. Tal es la complicada clasificación taxonómica internacional de este animalejo chupador de savia, el pulgón de la adelfa, un insecto diminuto de cuerpo blando y rechoncho de color amarillo translúcido que mide entre 1´5 y 2´66 mm. en su fase adulta.

 Pulgones Aphis nerii sobre un fruto inmaduro de adelfa, Nerium oleander. (Recomiendo ampliar ésta y las siguientes fotografías para apreciar mejor los detalles).

Por regla general parasita las plantas de la familia de las Apocynaceae (Nerium y Vinca) y de la discutida familia de las Asclepiadaceae (Araujia, Asclepias, Calotropis, Caralluma, Cynanchum, Gomphocarpus, Periploca y Vincetoxicum), que según recientes estudios genéticos sería en realidad un subclado dentro de las Apocynaceae. Ocasionalmente también puede infestar plantas de las familias Compositae, Convolvulaceae, Euphorbiaceae y algunas Rutaceae del género Citrus y, como veremos más adelante, también es capaz de alimentarse de la savia de algunas plantas exóticas no mediterráneas de la familia de las Cactaceae.

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Captura de video de pulgones Aphis nerii vistos al microscopio a 40 aumentos.

Pulgones Aphis nerii a principios de mayo sobre una rama florida de adelfa, Nerium oleander, junto a una vieja noria del Río Guadalquivir a su paso por la ciudad de Córdoba.

Colonia de pulgones a mediados de septiembre sobre una adelfa de la localidad mallorquina de Sóller.

Todos los pulgones Aphis nerii de la región mediterránea son hembras partenogenéticas vivíparas, es decir, se reproducen asexualmente por partenogénesis sin machos que las fecunden, ya que no existen ejemplares masculinos de esta especie fuera del Japón. En este país asiático los pulgones de las primeras generaciones del ciclo anual son todos hembras partenogenéticas y no hay machos, exactamente igual que en el Mediterráneo, sin embargo en la última generación otoñal todos los pulgones japoneses son sexuados y alados, machos y hembras, por lo que existe una teoría que sitúa el origen de esta especie de pulgones en el archipiélago nipón. Allí, además, las hembras son vivíparas en las primeras generaciones del año y ovíparas en la última generación, justo cuando empieza el frío invernal. Entonces las últimas hembras del ciclo anual, tras ser fecundadas por un macho, vuelan en busca de una planta donde depositar su único gran huevo pegándolo a una yema floral o vegetativa, el cual eclosionará en la siguiente primavera. Tras la puesta de los huevos todos los pulgones adultos, machos y hembras, mueren fulminados por el frío.

Las pulgonas mediterráneas, en cambio, son vivíparas en todas las generaciones. Las últimas hembras del ciclo anual no ponen huevos otoñales. Para superar el invierno, tras pasar por los cuatro estadíos ninfales y las cinco mudas de su exoesqueleto y alcanzar la madurez, simplemente se esconden y entran en hibernación.

Pulgones anteriores de distintas edades. Se ven los restos de cutícula de la muda, que estos insectos realizan en cinco ocasiones durante su vida.

La curiosa vida del pulgón Aphis nerii del Mediterráneo empieza en primavera cuando los últimos pulgones adultos del ciclo anterior despiertan del letargo invernal, tras pasar los duros meses de frío en estado de hibernación bajo las hojas y recovecos de la corteza de las adelfas. Entonces las "pulgonas" otoñales supervivientes suben hacia los nuevos brotes primaverales de la adelfa y se alimentan de la jugosa y nutritiva savia de la planta parasitada y a los pocos días, ya bien gordas, "paren" pequeñas "pulgonas" idénticas genéticamente a su madre, o sea, clones con el mismo genoma, las cuales, tras pasar por cuatro estadíos ninfales y cinco mudas, alcanzan la madurez.

Las "áfidas" o "pulgonas" de la segunda generación, todas ellas ápteras, es decir, sin alas, rodean a su madre formando una colonia y van engordando y mudando su cutícula a medida que crecen. Al alcanzar la madurez, al igual que su progenitora, "paren" partenogenéticamente hijas vivas, la mayoría sin alas y unas pocas aladas, dependiendo de la saturación de pulgones de la colonia. Los individuos alados, hembras partenogenéticas como los ejemplares ápteros, vuelan en busca de brotes tiernos sin parasitar de la misma planta o de plantas cercanas y forman nuevas colonias, las cuales, cuando alcanzan su máxima capacidad de saturación de individuos, generan un número más o menos elevado de hembras aladas que abandonan la colonia en busca de nuevos territorios. Así se van sucediendo las generaciones de áfidos durante los meses cálidos de la primavera, el verano y principios del otoño mediterráneos.

Cuando empieza a refrescar, más o menos a mediados del otoño, los pulgones de la adelfa saben que no pueden sobrevivir al frío estando activos o despiertos y la última generación se convierte en hibernante. De esta manera, entrando en letargo invernal, paralizan su metabolismo, se duermen y esperan. Cuando por fin los primeros rayos solares de la primavera aumentan la temperatura ambiental, la linfa del cuerpo de los pulgones hibernantes se calienta, se reactiva su metabolismo y despiertan de nuevo a la aventura de su vida. La supervivencia de la especie depende de los pocos pulgones adultos que hayan sobrevivido al largo y traicionero invierno mediterráneo y a los numerosos depredadores, sobretodo pajarillos insectívoros, que los han buscado afanosamente bajo las hojas para alimentarse de ellos.

Detalle de los pulgones anteriores en el envés de una hoja. Llama la atención su preferencia por  el nervio central y las nerviaciones secundarias de la hoja, donde encuentran vasos nutricios más jugosos donde clavar el estilete de su probóscide o trompa y sorber la savia del floema. Al ser los jugos de las plantas parasitadas ricos en azúcares pero pobres en proteinas el pulgón se ve obligado a sorber más savia de la que necesita para obtener los aminoácidos esenciales necesarios para su metabolismo y para no encharcarse con tantos azúcares elimina los jugos excedentes por el ano situado debajo del órgano caudal en la parte posterior del abdomen. El líquido excretado es muy rico en hidratos de carbono, tiene una consistencia parecida a la miel y por ello recibe el nombre de melaza.

 Pulgones Aphis nerii sobre un fruto inmaduro de adelfa a mediados de septiembre.

La melaza excretada por el ano es una golosina deliciosa para muchos insectos, especialmente para las hormigas, que establecen una alianza con los pulgones, una simbiosis, una asociación mutualista, en la que ambos insectos obtienen un beneficio. A cambio de las gotitas de melaza las hormigas protegen a los pulgones de sus depredadores, limpian sus cuerpos, retiran las carcasas secas de sus cinco mudas y trasladan los pulgones recien nacidos a otras partes de la planta todavía sin parasitar, es decir, actúan como verdaderas pastoras que apacientan a su rebaño de vacas lecheras, cabras u ovejas y las trasladan a pastos nuevos para que se alimenten mejor.  Esta simbiosis entre hormigas y plantas es muy frecuente en la naturaleza y recibe el nombre de Mirmecofilia.

Los pulgones Aphis nerii también pueden parasitar otras plantas, como este cactus Neobuxbaumia polylopha originario de México, cultivado en el magnífico Jardín Botánico de Sóller. Las fotografías fueron tomadas a mediados de septiembre.

Detalle de la flor anterior, que ya está pasada y cerrada tras ser polinizada el dia anterior por avispas y abejas, con numerosos pulgones chupando la savia.

Mismos pulgones anteriores desde más cerca.

Existe otra teoría que sitúa el origen del pulgón Aphis nerii en la región mediterránea, al igual que su planta huésped principal, la adelfa, pero la ausencia de machos en el Mediterráneo parece descartar esta hipótesis en favor de la que sitúa su origen en el Japón. Sea como sea, desde la región mediterránea el pulgón de la adelfa se ha ido extendiendo poco a poco escondido bajo las hojas de las adelfas exportadas como plantas de jardín y en la actualidad vive en todas las regiones del mundo con un clima subtropical  y templado-cálido semejante al de su lugar de origen. Al no necesitar ningún macho para reproducirse, basta que sea "exportada" una sola pulgona bajo una hoja para iniciar una nueva población allende los mares. De ahí que todos lo ejemplares que han invadido nuevos territorios fuera de la cuenca mediterránea sean todos hembras partenogenéticas vivíparas de origen mediterráneo. No ha ocurrido lo mismo con la subespecie japonesa con machos y hembras ovíparas en la última generación otoñal, pues no ha podido ser encontrado ningún macho Aphis nerii fuera del Japón.

Y ahora surge una pregunta: ¿procede la subespecie mediterránea de una hembra nipona que hace muchísimos años logró salir del archipiélago japonés, tal vez en un bonsai enviado como regalo por el emperador del Japón al emperador de la antigua Persia y, al no encontrar ningún macho, tuvo que recurrir a la estrategia de la partenogénesis para reproducirse asexualmente incluso en la última generación otoñal, llenando de hijas clónicas las adelfas de los maravillosos Jardines colgantes de Babilonia?. De ahí llegar a la costa mediterránea pudo ser sólo cuestión de un par de siglos. Esto explicaría el porqué la misma especie, en la última generación otoñal, en el Japón se reproduce sexualmente con machos y hembras, mientras que en el Mediterráneo sólo hay hembras partenogenéticas durante todo el ciclo anual.

Los tallos tiernos de las Asclepiadáceas, como los de este Vincetoxicum de Menorca de flores rosadas todavía sin identificar, también son víctimas de la parasitación de los pulgones Aphis nerii.

En esta imagen se puede apreciar el tamaño real de estos pulgones al compararlos con la yema de mi dedo índice.

Curiosamente los pulgones respetan las flores y permiten al Vincetoxicum florecer y fructificar sin problemas.

Algunos detalles anatómicos del pulgón.

Pulgones Aphis nerii vistos al microscopio a 40 aumentos. Su cuerpo está formado por la cabeza con dos largas antenas, dos ojos negros en posición lateral y una boca en forma de probóscide o trompa con un estilete en el extremo especializado en perforar los tejidos vegetales, un tórax formado por tres segmentos, de cada uno de los cuales en su parte inferior sale un par de patas articuladas de color negro cubiertas de pelos y en la parte superior del segundo y tercer segmento un par de alas en los individuos alados, más grandes las del primer par y por último en su parte posterior un voluminoso abdomen con dos sifones negros dirigidos hacia arriba y una placa anal en el extremo posterior en la que se encuentra un órgano tubular negro dirigido hacia atrás como si fuera una cola, llamado cauda, con la abertura anal justo debajo de este órgano caudal.

Detalle de las partes del cuerpo de un pulgón de la adelfa.

Pulgón con una gotita de ceras saliendo de uno de sus dos sifones. Estas ceras son ricas en sustancias volátiles, especialmente feromonas que mantienen los miembros de la colonia unidos y gases repelentes para ahuyentar a los depredadores.

Los pulgones Aphis nerii pueden llegar a afectar seriamente a las plantas parasitadas, aunque raramente llegan a matarlas. También pueden ser trasmisores de virus entre plantas a través de su estilete, al contaminarse picando a una planta enferma y luego volar hacia una planta sana y contagiarle el virus. Al no parasitar las plantas productoras de alimentos, no suelen ser combatidos con pesticidas y es muy fácil encontrar sus colonias sobre las adelfas sembradas en los jardines públicos y privados y en las cunetas de las carreteras.

Una Asclepiadaceae de flores bellísimas, la Asclepias curassavica, nativa de América tropical y cultivada en todo el mundo como planta ornamental, también es parasitada por pulgones Aphis nerii.

 Frutos de Asclepias curassavica cubiertos de pulgones.

Detalle de los pulgones anteriores a finales de diciembre.

Pulgonas "hibernantes" fotografiadas el dia 25 de enero de 2014. Como se puede ver hay hembras adultas, tanto aladas como ápteras y también pequeños pulgones recién nacidos. La existencia de individuos alados y de pequeñas crías nos indica que el invierno es muy suave, de ahí que en realidad de momento no necesiten hibernar.

Mismas pulgonas "hibernantes" dos semanas después, el día 8 de febrero de 2014. El invierno sigue siendo muy suave con días soleados y alguna lluvia. Se aprecia la ausencia de adultos alados y una población importante de pequeñas crías ápteras, que serán con toda probabilidad la última generación de este invierno. Las que sobrevivan a lo que queda de febrero y a todo el marzo, que en Mallorca a veces es muy frío, serán las verdaderas pulgonas hibernantes, progenitoras de todas las del próximo ciclo.

En condiciones naturales sus colonias son controladas por numerosos depredadores que se alimentan de los pulgones, como son las mariquitas de la familia Coccinellidae, algunos dípteros como las larvas de los sírfidos de la familia Syrphidae y algunos neurópteros de las familias Chamaemyiidae, Chrysopidae y Hemerobiidae. 

Uno de los depredadores que más eficazmente combate los pulgones de la adelfa es una avispilla parasitoide originaria de Sudamérica, la Lysiphlebus testaceipes de la familia de las Braconidae, que fue introducida en América del Norte y el Mediterráneo como agente de control biológico. La hembra de esta especie deposita un solo huevo insertando el ovipositor en el cuerpo de un pulgón. Cuando el huevo eclosiona la larva recien nacida de la avispa se alimenta de los órganos internos del huésped, el cual se hincha y endurece, se momifica. Al final, cuando el cuerpo del pulgón ha sido completamente consumido, la larva se metamorfosea en una nueva avispilla parasitoide que emerge por la parte posterior del abdomen del áfido perforando un orificio en el exoesqueleto del huésped. 

 
 Dos pulgones con gotitas de ceras volátiles en sus sifones. A la derecha se ven los restos secos del exoesqueleto de la muda de uno de ellos.

El pulgón Aphis nerii es capaz de extraer sustancias cardiotóxicas llamadas cardenólidos de las Asclepiadaceae que infesta. Estas sustancias tienen un sabor amargo y se disuelven en la melaza secretada por el ano de los áfidos. También se concentran en el cuerpo del pulgón sin que a él le afecten en absoluto. El color amarillo brillante asociado con el contenido de toxinas es un ejemplo de Aposematismo (capacidad de repeler a depredadores a través de colores chillones (por ejemplo, amarillo y/o rojo sobre negro en avispas, ranas y serpientes), espinas temibles, colmillos, aguijones, etc...). Tanto el color amarillo intenso de su cuerpo como el de las ceras excretadas por el ano les protegen de la depredación de algunas especies de aves y arañas. Se ha demostrado también que los cardenólidos actúan como un elemento disuasorio eficaz contra depredadores como los neurópteros y ciertas mariquitas. No hay información sobre el efecto de estas toxinas sobre las avispillas parasitoides.
                  

PD: Quiero agradecer la inestimable ayuda de Ángel Umarán, naturalista, fotógrafo y gran experto en áfidos. Sin sus acertadas correcciones este artículo hubiera contenido algunas inexactitudes científicas imperdonables. ¡¡Muchas gracias, Ángel!!





11 comentarios:

  1. José Manuel Sesma7 de octubre de 2012, 19:31

    Fenomenal artículo. Enhorabuena!!!!!

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  2. Los he tenido este verano en unas adelfas en mi casa, y la verdad, son muy bonitos.

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  3. Un artículo, muy interesante.

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  4. Una pequeña puntualización histórica, Joan...

    Los imperios persa y japonés no creo que llegasen siquiera a conocerse. Y de los Jardines Colgantes de Babilonia no hay referencias arqueológicas que aseveren que han existido más allá de leyendas y supuestos testimonios de la época (los mismos que dicen que en el 125 AC se destruyeron, lo cual aún nos sitúa más lejos de lo esperado).

    Veo más lógico que el pulgón llegase en el s. XVI que es cuando comenzaron los contactos entre los navegantes de la Península Ibérica y el país nipón.

    Una cosa curiosa que me pregunto sobre el insecto: no se ve afectado en absoluto por la toxicidad de la adelfa? Ni las hormigas al ingerir la melaza que producen, o sus depredadores al devorarlos?

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  5. Extraordinario articulo y magnificas fotos, como siempre.
    Siempre me había preguntado, ¿cómo pueden soportar la tremenda toxicidad de la adelfa los pulgones? Es sorprendente, la excretan y la mantienen en su cuerpo para defenderse de los depredadores. La naturaleza es realmente extraordinariamente sorprendente.
    No dejes de compartir tus conocimientos nos ayuda a los que amamos la naturaleza.
    Un abrazo Chicharrero.

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  6. Hola MPBirds:

    Todo en el pasado es discutible, ninguno de nosotros estaba allí. Persia y Japón fueron/son grandes civilizaciones milenarias. Fíjate que lo he escrito entre interrogantes. Es una hipótesis, un intento un poco fantasioso de dar una explicación mínimamente lógica a algo que jamás sabremos con seguridad.

    ¿Cómo se las arregló el pulgón Aphis nerii para dar el gran salto desde el archipiélago japonés hasta la cuenca mediterránea?. Ocurriera como ocurriera la realidad científica y palpable está ahí: la misma especie de áfido con dos poblaciones separadas por miles de kilómetros y dos sistemas diferentes de superar el invierno, en el Japón con huevos y en el Mediterráneo en forma de hembras hibernantes. Si no fue durante el Imperio Persa, a lo mejor fue durante el Imperio Romano o el Bizantino o el Otomano. Cualquier hipótesis es igualmente válida mientras no podamos demostrar lo contrario. Lo que es seguro es que los pulgones no vinieron por su cuenta, alguien les ayudó a dar el salto.

    Y sobre Babilonia y sus jardines colgantes, considerados una de las Siete Maravillas del Mundo Antiguo, pienso que poner en duda su existencia es más aventurado que mi hipótesis sobre el regalo del bonsai japonés infestado de pulgones. La civilización babilónica existió, sus ciudades existieron (numerosas excavaciones arqueológicas entre los ríos Tigris y Eufrates lo demuestran) y es de pura lógica pensar que en su época de máximo explendor pudieron tener maravillosos jardines con plantas exóticas regadas con el agua de los dos ríos.

    Mi propio apellido familiar es una prueba de la existencia de Babilonia. Bibiloni viene de Babilonia y su escudo heráldico es la Torre de Babel. Mi antepasado era un mercader fenicio procedente del otro extremo del Mediterráneo que llegó con su familia a las costas de Mallorca cuando ésta era musulmana en el año 1.112. La isla le gustó tanto que decidió quedarse y comprar unas tierras a un moro mallorquín en la antigua alquería Muruh situada en el nordeste de Mallorca, el actual municipio llamado Muro. Después de 900 años sus descendientes en la isla y fuera de ella se cuentan por miles. Tan difícil es creer que un fenicio de origen babilónico atravesase en su barco todo el Mediterráneo y se asentase en Mallorca como que una planta japonesa infestada de pulgones consiguiera llegar hasta Oriente Próximo e infectase las adelfas mediterráneas, adaptándose a alimentarse de su savia.

    En cuanto a tu pregunta sobre el porqué los pulgones no se ven afectados por las toxinas de la adelfa, pues lo lógico es pensar que simplemente no les afectan por contar con algun mecanismo metabólico que los neutraliza, como les ocurre a las cabras que pueden alimentarse tranquilamente de la hiedra mientras que las ovejas mueren envenenadas si se les ocurre probarla. Las hormigas que se alimentan de la melaza supongo que también deben ser inmunes al veneno. En cuanto a los depredadores y concretamente la avispilla parasitoide deben tener también algún mecanismo metabólico que les protege.

    Un saludo desde Mallorca.

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  7. Muchas gracias, Jesús.

    Un abrazo mallorquín.

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  8. Bueno, lo de las "7 maravillas del mundo" no es garantía de nada. Del coloso de Rodas no se conocen restos y además es hasta insostenible pensar que una figura de metal de ese tamaño (32 m.) se tuviese en pie con las piernas abiertas sobre la entrada del puerto. Simplemente podían ser exageraciones de la época para darle grandeza.

    Lo de las poblaciones separadas, bueno, en este caso tenemos el asunto de que no existen machos de pulgón en este lado de su población, pero ocurre algo similar con una especie de ave, el rabilargo (Cyanopica cyanus, hoy llamada Cyanopica cooki la especie/subespecie europea). Curiosamente, toda la población mundial de esta especie se encuentra en Japón y el extremo oriental de Asia, y en la mitad sudoeste de nuestra península. Se acepta que nuestros individuos son restos de una población mayor que se refugió al sur en épocas de glaciaciones. No es un caso idéntico al pulgón puesto que los análisis genéticos descartan que los rabilargos se introdujesen en aquella época de intercambio que mencionaba, en el s. XVI.

    Desde luego la entrada es muy interesante y da pie a muchos debates. También me parece un dato muy curioso que sea una especie de insecto sudamericana la que se utilice para combatirlos: uno de Japón, la otra sudamericana y la "batalla" librándose en Europa.

    Saludos.

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  9. No conocía lo de las dos poblaciones de rabilargo. Es muy interesante. La naturaleza no para de darnos sorpresas.

    Saludos

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